坂井悠二的高中生活刚刚开始，本将一直持续的平凡生活却因为一次偶然而发生了剧变。回家途中，商店街的时空突然停止，这封闭空间中所有人的灵魂都被魔物吸去。而手持日本刀与魔物战斗的灼眼红发美少女，告诉了悠二惊人的真相“你已经死了，现在的你只不过是以另一种形态活着。”接受了这个事实的悠二决定与这位灼眼红发美少女一起为世界而战，并以少女的武器名来称呼她为“夏娜”。为了世界的未来，夏娜被卷入了一次又一次的战斗之中，二人的羁绊就此展开。
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这部以趣味真挚的方式描绘现代家庭生活的动画片，赞扬了富有想象力的游戏是如何帮助孩子健康成长的。6岁的蓝色澳大利亚牧牛犬布鲁伊有着无穷无尽的想象力，热衷于将日常生活转变为调皮冒险。她和妹妹宾果致力于探索自己的世界，用游戏来克服她们的恐惧，并且尝试扮演成年人的角色。她们喜欢把父母（尤其是爸爸）拉进她们的游戏中。妈妈奇莉回归工作了，而爸爸班底特一边照顾孩子一边在家工作。虽然他可能以为自己能做主，但是女儿们绝对掌控了游戏时间——以及几乎所有其他的事情！
《灼眼的夏娜》TV第二季的故事将从小说第八卷开始讲起，以NDS游戏《灼眼的夏娜DS》中的登场人物，红世之徒，戏睡乡“メア”入侵御崎市开始开篇。据监督渡部高志所说，故事会对第一季的一些伏笔作出解释，并加入不少这个时代的小故事。第二季STAFF和声优会由原班人马担任，“钉宫之誓”依旧强势走高。夏天结束后，新学期开始了许多事物没有任何变化，但是同时也有不少事情逐渐发展着…池和吉田，绪方和田中之间产生了些许微妙的关系还有在我身旁，飘逸着长发的夏娜…但是，这一切似乎有着一丝奇怪的违何感在我们所不知道的地方，红世之徒再次展开了行动…
