日本东北地区的某座深山里，国中生小町在一间祭拜熊的神社中，担任巫女的重责大任。有一天，小町对监护人，也就是名为那津的熊说：“我想去念都市的高中。”为了能够让不经世事的小町，拥有在都市中生活的基本能力，那津展开了一连串的试炼，要求小町通过考验。
《灼眼的夏娜》TV第二季的故事将从小说第八卷开始讲起，以NDS游戏《灼眼的夏娜DS》中的登场人物，红世之徒，戏睡乡“メア”入侵御崎市开始开篇。据监督渡部高志所说，故事会对第一季的一些伏笔作出解释，并加入不少这个时代的小故事。第二季STAFF和声优会由原班人马担任，“钉宫之誓”依旧强势走高。夏天结束后，新学期开始了许多事物没有任何变化，但是同时也有不少事情逐渐发展着…池和吉田，绪方和田中之间产生了些许微妙的关系还有在我身旁，飘逸着长发的夏娜…但是，这一切似乎有着一丝奇怪的违何感在我们所不知道的地方，红世之徒再次展开了行动…
小黑跟随师父在小镇上过着安宁日子，分会馆遇袭，打破了妖精世界维系多年的和平，来自妖灵会馆的“全新任务”也让两人陷入分离危机，更让师父无限的处境发生翻天覆地的变化。面对环环相扣的谜团，小黑与师姐鹿野共同开启了寻找真相的新冒险。这一次小黑能否经受住考验，顺利保护师父化险为夷？
身为一名恋爱白痴的项楠喜欢上了女神红筱，为了能够告白成功，他决定向社交软件人气top的男神学习恋爱秘诀。因此，他结识了四个性格迥异的男人，出手大方的土豪夏新阳，一言不合就黑进别人手机的技术宅潜原学长，学校人气爆棚的美术老师邱黎世，自恋至极的模特夜椋。一次温泉旅行将五个人聚在了一起，项楠的求爱之路也因此变得鸡飞狗跳……
从小被咕噜收养的人类少女妖妖，与到洞中捉咕噜的张奈何相遇。为了偷回被张奈何夺走的“天雷珠”和财宝，妖妖赖在了张奈何身边，一段前世今生的甜甜感情在不知不觉中展开。
可爱的哈巴狗 Chip 开始上幼儿园，结交新朋友并尝试新事物——在她的秘密老鼠朋友 Potato 的帮助下。
