新学期刚开始，高中生·坂井悠二一如往常过着“日常生活”。然而有一天，他冷不防遭遇红世之王手下的侵袭。受到一名能够把人的存在化为灵火，并吸取灵火的神秘男子法利亚格尼的攻击。悠二的“日常”生活因此整个脱节，然而就在同一时间，一名少女出现在他面前。少女为了保护悠二不被法利亚格尼袭击，开始与悠二一同生活。悠二满怀感激向少女道谢，不料少女却如此低喃：“你已经不存在了。”我已经死了？存在丧失者·悠二为何还能够思考呢……
18岁便登顶至仙境界的宗大师兄，意外穿越后遭天命之女与筑基修士诬陷残害同门，被逼自废修为谢罪。面对一众跳梁小丑的咄咄逼人，他霸气反击，不仅当众承认斩杀挑衅者，更以绝对实力碾压全场，誓要扫清所有污蔑与障碍。
被召唤到异世界的相马一也，继承了艾尔孚利登王国的王位。他镇压了三公大臣的叛乱，重建了王国的政治和财政，击退了阿米多尼亚公国入侵。
为了让变成鬼的妹妹祢豆子重新变回人类，灶门炭治郎加入了猎鬼组织“鬼杀队”，与同伴我妻善逸、嘴平伊之助一同对抗各类恶鬼，在成长的过程中彼此间的友情与羁绊也日益加深。此后，炭治郎与“鬼杀队”中最高级别的剑士“柱”们数次并肩作战。为备战即将到来的决战，炭治郎正与队员们一同挑战由“柱”们主持的联合强化训练时，鬼舞辻无惨突然现身于产屋敷宅邸。炭治郎与众“柱”虽为解救身处危机的主公大人而火速赶到，却遭无惨之手打入了一个神秘空间。炭治郎等人坠落之处，正是鬼的大本营“无限城”——“鬼杀队”与“鬼”的决战，就此拉开序幕。
故事的舞台是互联网系统发达的都市「DEN CITY」。在那里有经由巨型企业「SOL技术社」通过高度的网络技术构筑而成的被称为「LINK VRAINS」的VR空间。人们都在那个VR空间中为体验到全新的决斗而狂热。可是在「LINK VRAINS」中却出现了利用决斗来进行黑客行为的谜之黑客集团「海诺因骑士团」。而他们的目标是将存在于互联网的某处的“AI们的世界=电子界”毁灭。然而在世界受到这样的威胁时，有一名决斗者站了出来。而他的名字正是「Playmaker」。在那场传奇的战斗中，「Playmaker」使用压倒性的决斗将「海诺因骑士团」打倒，成功捕获了「SOL技术社」和「海诺因骑士团」都想要得手的迷之AI程序。一度拯救了世界，然后却突然消声匿迹了，而他的名字就在互联网的世界中一瞬间变得声名远播，成为了传说。而现在，作为「Playmaker」的正体的某位高中生藤木游作，为了寻找过去发生的某件事件的真相，对再次在「VRAINS」出现的「海诺因骑士团」展开了追击...... 以此为契机，命运的齿轮就此转动……迷之AI的真身，「海诺因骑士团」盯上「Link Vrains」的目的，以及隐藏在游作过去的真相到底是———所有的答案，都在「Link Vrains」中
