这个「国家」正隐瞒着什么——自从在“地下”的激战结束后，森罗他们知晓了「传教者」的野心。他们的目的是集合所有「安德拉爆炎」的拥有者，重现贰佰伍拾年前发生的大灾难，毁灭世界。身为安德拉爆炎的拥有者，森罗已被传教者盯上，但他仍在为了阻止传教者的目的而持续行动着。与拥有「安德拉爆炎」的少女相遇，以及，被皇国隐藏起来的，「天照」背后的巨大秘密。因火焰而疯狂，同时又被火焰所引导的少年，正一步步接近真相。
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故事承接《鬼灭之刃 柱训练篇》。
大崎娜娜（朴璐美 配音），心怀音乐梦的朋克女青年，曾在家乡和男友本城莲（木内秀信 配音）、好友高木泰（川原庆久 配音）、寺岛伸夫（关智一 配音）合组乐队Black Stones，后因莲被当红乐队Trapnest挖角到东京发展，二人被迫分手。时隔两年，娜娜也决定前往东京， 找来泰和伸夫重整Black Stones旗鼓，誓要和莲的Trapnest一拼高下。小松奈奈（KAORI 配音），永远沉浸在恋爱梦中的不靠谱小镇姑娘，因男友远藤章司（高桥广树 配音）到东京求学备受异地恋煎熬，而今终于有机会移居东京陪伴章司。两个名字发音同为“nana”的女孩相遇在去往东京的新干线上，又十分凑巧地看重同一间“707”号公寓，二人决定合租。
杀死勇者，杀死王者，魔兽得到了“命运之赤子”……拥有超越人类智慧与毁灭性力量的魔兽之王克雷巴特斯，因被接到讨伐命令的 13 位勇者所激怒，决心毁灭人类。然而，他却意外地被托付了一件麻烦至极的东西——那是一名刚刚出生不久的人类婴儿。
