森林深处的远古陵墓中，精灵家族正在筹备一场盛大的生日派对。13岁的小寿星鲁道夫不听爸爸妈妈的话，引来了邪恶的精灵猎人，让族人陷入了猎人的天罗地网中。猎人残暴无情，利用各种高科技武器追杀鲁道夫一家。在逃亡路上，鲁道夫与家人走散，闯进了13岁男孩托尼寄宿的城堡中。和别的人类不同，天真阳光的男孩儿托尼不仅不惧怕精灵，还对鲁道夫十分友好，不仅照顾他，还愿意瞒着爸爸妈妈和鲁道夫一起对抗精灵猎人。可是，鲁道夫的家人却并不信任托尼。直到危急时刻，托尼救了鲁道夫一家，才赢得了精灵们的信任。一次次被两个小孩挫败的精灵猎人气急败坏，决定拿出终极武器，先消灭被困在远古陵墓中的精灵族族人。托尼和鲁道夫不顾自身安危，一次次化解了危机，最后，在家人们的帮助下，彻底打败了邪恶的猎人。终于，精灵和人类跨越了种族的藩篱，成为了好朋友。
《灼眼的夏娜》TV第二季的故事将从小说第八卷开始讲起，以NDS游戏《灼眼的夏娜DS》中的登场人物，红世之徒，戏睡乡“メア”入侵御崎市开始开篇。据监督渡部高志所说，故事会对第一季的一些伏笔作出解释，并加入不少这个时代的小故事。第二季STAFF和声优会由原班人马担任，“钉宫之誓”依旧强势走高。夏天结束后，新学期开始了许多事物没有任何变化，但是同时也有不少事情逐渐发展着…池和吉田，绪方和田中之间产生了些许微妙的关系还有在我身旁，飘逸着长发的夏娜…但是，这一切似乎有着一丝奇怪的违何感在我们所不知道的地方，红世之徒再次展开了行动…
凹凸大赛将迎来尾声，众人也由此走向命运的分叉口。金终于获知了关于姐姐的消息，格瑞也走到了真相面前，鬼狐找到了大赛的漏洞联合了嘉德罗斯小队与雷狮海盗团，安迷修的骑士之道上出现了曾经的引路人，艾比带着曾经的记忆开始寻找创世神失踪的真相，而两位监督天使各自带着神使的任务暗中行事……
转职为暗影君王后，程肖宇获得了操纵影子大军的能力。为了治愈生病的母亲，寻找制作“生命神水”的材料，程肖宇独自踏上攻略恶魔域的道路......
