某一天，平静祥和的南葛市迎来了一名新的成员，他叫大空翼，是一个热爱足球的小学生。身为船长的父亲常年出海，足球就是他最好的玩伴。在此他结识石崎、大姐头等真诚的玩伴，也遇到了球场上最初的对手若林源三。随着大空翼的加入，往常在球场上名不见经传的南葛小学开始崭露头角，最终得以进入全日本少年足球大赛。在这里，大空翼遇到了无数强劲的对手，三杉淳、立花兄弟、若岛津健、日向小次郎。他们不仅是技战术精湛的强悍敌手，更是大空翼日后率领日本队征战全世界时最亲密的伙伴。少年们在烈日下尽情挥洒喜悦的汗水……
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故事中的妖怪，大部份出自鸟山石燕的《图百鬼夜行》和竹原春泉的《小人儿书一百故事》的妖怪画集。奴良陆生表面是一个13岁的普通初一学生，但实际却是妖怪“滑头鬼”的孙子，拥有四分之一的妖怪血统，白天是一个普通少年，到了晚上则成了一个妖怪。 儿时的他非常崇拜爷爷，并且非常喜欢爷爷手下的“奴良组”。因为父亲奴良鲤伴很早就已经去世，本应该继承“奴良组”三代目的陆生却因为不愿自己成为同学惧怕和讨厌的妖怪要拒绝继承。直到有一天，一心想成为滑头鬼妖怪元兴寺为了打击报复奴良家袭击了陆生和同学一同乘坐的校车。求人心切的陆生本能地召唤出妖怪的血统，救出了同学。最终他到底会选择成为妖怪吗？
一位叛逆的青少年牙仙渴望探索超越自己封闭文明与严苛传统的世界。在一次冒险中，他遇见了世界上最可爱的小巨魔，以及拥有科学天赋、勇敢无畏的小妖精。三个小小生物从此展开旅程，努力联合各自的王国，同时躲避心怀不轨、蠢蠢欲动的蜘蛛威胁。
《灼眼的夏娜》TV第二季的故事将从小说第八卷开始讲起，以NDS游戏《灼眼的夏娜DS》中的登场人物，红世之徒，戏睡乡“メア”入侵御崎市开始开篇。据监督渡部高志所说，故事会对第一季的一些伏笔作出解释，并加入不少这个时代的小故事。第二季STAFF和声优会由原班人马担任，“钉宫之誓”依旧强势走高。夏天结束后，新学期开始了许多事物没有任何变化，但是同时也有不少事情逐渐发展着…池和吉田，绪方和田中之间产生了些许微妙的关系还有在我身旁，飘逸着长发的夏娜…但是，这一切似乎有着一丝奇怪的违何感在我们所不知道的地方，红世之徒再次展开了行动…
