这一次，破坏王拉尔夫（约翰·C·赖利 John C. Reilly 配音）和云妮洛普（萨拉·丝沃曼 Sarah Silverman 配音）又闯祸了，导致了云妮洛普所在的游戏《甜蜜冲刺》的游戏机方向盘遭到了损坏。这是一台非常古老的街机，在整个互联网中，只有一只备用方向盘正在销售，然而它的售价实在是非常昂贵，老板决定放弃这台机器，将它解体变卖。这也就意味着，《甜蜜冲刺》里的角色们将永远失去他们的家园。
“我与你一同飞向天空。”甘粕桧曾根，是最近开始在航空自卫队岐阜基地任职的新人。过于率直而总是无意识地伤害他人，对此感到疲惫不堪的她，选择成为任期限定的自卫官。但，命运的邂逅彻底改变了她的人生。被秘藏在基地中、伪装成战斗机的龙选中了桧曾根，并和她一起飞向天空。就这样，搭乘“OTF（变态飞翔生命体）”的飞行要员，成为了桧曾根的工作。甚至能左右国家命运的龙，究竟隐藏着怎样的秘密呢……。
某一天，都市中突然出现了无数诡异扭曲的怪物，这些怪物会用会在晚上攻击或者扭曲影响普通人的心智，让他们变得类魔化
